Según cuenta la leyenda Venus, diosa del amor, nació de los genitales del dios Urano, cortados por su hijo Crono y luego arrojados al mar. El título de la obra no es, por lo tanto, exacto, ya que el cuadro no representa el momento del nacimiento de la diosa, sino que muestra la llegada de Venus, sobre una concha, a la playa de una de las islas que tradicionalmente se le dedican, como Chipre, Pafos o Citerea. La diosa es empujada por el soplo de los dioses alados, entre una lluvia de flores.
Desde los tiempos de la Roma clásica no se había vuelto a representar a esta diosa pagana desnuda y de tales dimensiones: el desnudo femenino, considerado pecaminoso en el arte medieval cristiano, se recupera en el Renacimiento como símbolo de inmaterialidad. Esta Venus no representa el amor carnal o el placer sensual sino que, con su postura y sus facciones finas, se acerca más al ideal de inteligencia pura o saber supremo. Venus sustituye a la Virgen, expresando una fascinación hacia la mitología común a muchos artistas del Renacimiento.
Una de las Horas o Ninfas que espera a la diosa en la playa, para cubrirla con un manto rojo con motivos florales. Se cree que se trata, específicamente, de la Primavera, la estación del renacer. Lleva un traje floreado: es blanco y está bordado de acianos. Un cinturón de rosas rodea su cintura y en el cuello luce una elegante guirnalda de mirto, planta sagrada de Venus y símbolo del amor eterno. Entre sus pies florece una anémona azul.
El que la ninfa tape con su manto a la diosa es señal de que los misterios de Venus, como los del conocimiento, se encuentran ocultos.